140 лет назад в Киото появился страшный демон, которого прозвали Нечистивым королём. Он оказался безумно опасен, так как его дыхание и даже отрубленные части источали отраву, убивая всё живое. Огромными усилиями буддийский монах Фукаку победил его, разрубив сердце, но оно не исчезло, а приобрело форму двух глаз. Фукаку основал секту Мё Дхарани (или Виджая Дхарани), разделил глаза Нечистивого короля и запечатал их, наказав потомкам сделать всё, чтобы предотвратить возрождение этого чудовища.

Прошло почти полтора века, и секта стала затухать. Тогда новый глава Тацума Сугуро принял решение сделать секту частью Ордена истинного креста, отправил новое поколение учиться в Академию, а один глаз Нечестивого короля передал Мефисто.

История этого сезона начинается через несколько дней после суда над Рином. Юкио и Шуре поручают задержать вора, похитившего глаз Нечистивого короля, который был спрятан на территории Академии. Рядовая, казалось бы, миссия оборачивается катастрофой и теперь необходимо во что бы то ни стало защитить второй глаз, иначе Нечистивый король может восстать!

Сериал продолжает экранизацию оригинальной линии манги «Синий экзорцист», игнорируя концовку аниме «Синий экзорцист».

The ExWire of True Cross Academy are beset with shock and fear in the aftermath of discovering that one of their own classmates, Rin Okumura, is the son of Satan. But for the moment, they have more pressing concerns than that of Rin's parentage: the left eye of the Impure King, a powerful demon, has been stolen from the academy's Deep Keep. After an attempt is made to steal the right eye in Kyoto as well, Rin and the other ExWires are sent to investigate the mystery behind the Impure King and the ultimate goal of the thief.

While this mission has them cooperating for the time being, Rin has never felt more distant from his fellow exorcists. In his attempt to reconcile with them, he undergoes specialized training to control his dark power. However, when the right eye is stolen not long after their arrival, the unthinkable threat of a traitor amongst them leaves them in need of all the power they can get.

[Written by MAL Rewrite]